При походе в Хогсмид Гарри, Рон и Гермиона становятся свидетелями проклятия, наложенного на Кэти Белл с помощью серебряного ожерелья, которое она должна была передать Дамблдору. Гарри уверен, что это ожерелье Кэти передал Малфой, но доказательств у него нет.

Став в новом учебном году капитаном команды по квиддичу, Гарри тренирует новую сборную Гриффиндора, в которую также входит Рон Уизли (вратарь), который из-за своих комплексов приносит команде много проблем, и Джинни Уизли (охотник), в которую Гарри постепенно начинает влюбляться. На вечеринке «Клуба Слизней» Гарри подслушивает разговор Снегга с Малфоем, где Снегг осуждает Малфоя за его действия, предлагает помощь и рассказывает о Непреложном Обете, данном его матери.

Во время одного из следующих занятий с Дамблдором Гарри с помощью Омута Памяти смотрит разговор Слизнорта и Реддла про крестражи, но это воспоминание оказывается явно подправленным. Дамблдор даёт задание Гарри получить настоящие воспоминание Слизнорта. Гарри предпринимает попытку распросить Слизнорта, но Слизнорт понимает, что это задание Дамблдора. После этого разговора отношения Слизнорта и Гарри, ранее бывшие хорошими, ухудшились.

Медовуха, специально подготовленная для Дамблдора, оказывается отравленной. Жертвой на этот раз становится Рон Уизли. Кикимер и Добби отправляются следить за Малфоем по заданию Гарри, поскольку тот подозревает, что Драко затеял что-то плохое. На очередной встрече Дамблдор показывает Гарри ещё два воспоминания, связанных с Волан-де-Мортом.

Гарри решает использовать зелье удачи «Феликс Фелицис», чтобы получить от Слизнорта подлинное воспоминание о разговоре с Волан-де-Мортом. Это ему удаётся. Согласно воспоминанию, Слизнорт рассказал Реддлу про крестражи — вещи, в которые можно заключить кусок своей души, и тогда в случае смерти тела человека его душа не умрёт, и человек будет жить. По мнению Дамблдора, одним из немногих волшебников, решившихся на столь тёмную магию, и был Волан-де-Морт. Он решил создать семь крестражей, и сделал это. Причём он не хотел использовать для крестражей обычные вещи, он хотел использовать магические, богатые и исторические артефакты. Именно благодаря крестражам Волан-де-Морт выжил после нападения на годовалого Гарри. Чтобы убить Тёмного Лорда, необходимо уничтожить все семь крестражей. И Дамблдор, по собственным словам, примерно знал, в какие предметы заключены крестражи и где они находятся. Два из них уже уничтожены — дневник Тома Реддла и кольцо Мраксов (от последнего и пострадала рука Дамблдора). Директор высказал предположение по поводу остальных пяти крестражей: вероятно, Волан-де-Морт хотел использовать в качестве крестражей реликвии четырёх основателей Хогвартса. Одна из них известна — медальон Слизерина, который хранился в семье Мраксов. Ещё один — чаша Пуффендуй, которую Реддл украл у одной старой колдуньи. Также это была какая-то вещь Когтевран. А вот реликвию Гриффиндора Реддлу не удалось получить — меч Гриффиндора хранится в кабинете Дамблдора. Также в качестве крестража Волан-де-Морт может использовать свою змею — Нагайну.

Поттер продолжает следить за Драко и становится свидетелем его истерики в туалете. Обнаружив Гарри, Малфой завязывает с ним дуэль, но при помощи заклинания Сектумсемпра (о страшном действии которого Гарри не знал), прочитанного в книге Принца-полукровки, Поттер сильно ранит Малфоя. Тут же появляется Снегг, отводит Малфоя в больничное крыло и, вернувшись в туалет, требует, чтобы Гарри показал ему все свои учебники. Гарри удаётся утаить учебник Принца-Полукровки от Снегга. Преподаватель назначает Гарри еженедельное наказание по субботам до конца учебного года. В финальном межфакультетном матче по квиддичу, который Гарри пропускает из-за наказания, побеждает Гриффиндор.

От профессора Трелони Гарри узнаёт, что это Снегг подслушал часть её пророчества про Гарри и Волан-де-Морта, а значит из-за него Волан-де-Морт охотился за Поттерами и из-за него он убил родителей Гарри. Однако Дамблдор говорит Гарри, что Снегг раскаялся в содеянном и поэтому перешел на правую сторону, оставшись при Волан-де-Морте в качестве шпиона ордена Феникса.

Во время очередной встречи Дамблдор и Гарри отправляются в пещеру на побережье моря в Англии, где когда-то обнаружил свои магические силы Реддл, бывший здесь на экскурсии с приютом. Сюда Волан-де-Морт поместил один из крестражей. Он его тщательно защитил: крестраж был помещён посреди озера, полного инферналов (живых трупов, исполняющих приказы Волан-де-Морта, в данном случае они занимались охраной крестража). Для достижения крестража приходится выпить зелье, причиняющее боль пьющему. Эту задачу берёт на себя Дамблдор, это отнимает его силы. Крестражем оказывается медальон. Гарри забирает его, и они возвращаются в Хогсмид. Там Гарри видит, что над одной из башен Хогвартса висит знак Волан-де-Морта — чёрная метка. Несмотря на то, что Дамблдор очень слаб, оба волшебника, используя метлы, летят к школе.

Прилетев на Астрономическую башню, они слышат какие-то шаги. Гарри под мантией-невидимкой. Дамблдор парализует Гарри заклинанием, из-за чего, будучи в очень плохом состоянии, не успевает противостоять вошедшему на вершину башни Драко Малфою. Тот выбивает из рук Дамблдора его палочку. Далее Малфой пытается убить директора (это и было заданием Волан-де-Морта), а также сообщает, что он с помощью Исчезательного шкафа в Выручай-комнате провел в Хогвартс Пожирателей Смерти, которые внизу сражаются с Орденом Феникса и Отрядом Дамблдора. Но Малфою не хватает духа убить Альбуса. На вершине башни появляются четверо Пожирателей Смерти — оборотень Сивый, Яксли и брат с сестрой — Амикус и Алекто Кэрроу. Они поторапливают Малфоя. Тут в башню поднимается Северус Снегг, Дамблдор умоляет Снегга не убивать его, но в следующий момент Снегг делает это.

Гарри вновь получает возможность двигаться. Он пытается остановить Снегга, используя заклинания из книги Принца-Полукровки, но Снегг очень быстро отражает их, после чего говорит, что он и есть Принц-полукровка. Выйдя за пределы Хогвартса, Малфой, Снегг и другие Пожиратели Смерти трансгрессируют.

Весь следующий день феникс Фоукс поёт свою грустную песню. Преподаватели и студенты Хогвартса скорбят по погибшему Дамблдору. Гарри обнаруживает, что крестраж — подделка, при том, что подлинник украл некто с инициалами Р. А. Б. Гермиона пытается узнать, кто это, но все безуспешно. Дамблдора решают хоронить прямо на территории школы. Проводить Дамблдора в последний путь приезжают многие служащие министерства, друзья Дамблдора, многие волшебники. Учебный год заканчивается. Ученики готовятся уезжать домой. Гарри считает, что он не вернётся в школу на следующий год, поскольку должен найти все крестражи. Рон и Гермиона готовы тоже бросить школу и помочь Гарри в его поисках. А пока, до семнадцатилетия, Гарри вновь возвращается к Дурслям.