1978—1979

Гитарист Хэккет стал разочаровываться в группе во время выпуска Wind & Wuthering, он чувствовал себя скованно. Хэккет спросил группу, не расположена ли она к включению в репертуар его песен, которые Коллинз описал как «немой способ работы в контексте группы». В то время как Хэккета включили в авторы инструментальных композиций Unquiet Slumbers for the Sleepers… и …In That Quiet Earth, его вещь Blood on the Rooftops никогда не исполнялась на концертах, а его Please Don’t Touch заменили трёхминутной инструментальной пьесой Wot Gorilla?. После выпуска в 1977 году миниальбома Spot the Pigeon Хэккет покинул группу.

Концертный альбом Seconds Out был записан во время тура 1977 года, это последняя запись с участием Хаккета. Резерфорд взялся за гитару в студии, а на концертах делил гитару и бас-гитару с сессионным музыкантом Дэрилом Стюермером. Группа продолжила работу в качестве трио — факт, который они подчеркнули в названии нового альбома And Then There Were Three («…И тогда их осталось трое»). Альбом стал следующим шагом в направлении от длинных эпических пьес и принёс группе её первый американский радио-хит Follow You, Follow Me, популярность которого привела к тому, что альбом …And Then There Were Three… стал их первым платиновым в США.

1980—1986

В 1979 году Genesis чуть не потеряли Коллинза, когда он переехал в Ванкувер (Канада), пытаясь спасти свой первый брак. Тем не менее, после развода Коллинз вернулся в Великобританию и погрузился в запись альбома Duke. Записанный на стокгольмской студии Polar Studio (известной как студия ABBA), Duke стал первым альбомом Genesis, в котором Бэнкс и Резерфорд поровну разделили авторство с Коллинзом. Это был настоящий переход от звучания прогрессивного рока 1970-х к поп-эре 1980-х. Использование драм-машины стало бессменным элементом в звучании последующих альбомов Genesis и сольных альбомов Коллинза. Первая песня Genesis с драм-машиной — это Duchess с альбома Duke. Более коммерческий Duke был хорошо принят массмедиа и стал первым альбомом группы, занявшим первое место в Великобритании. При этом композиции Misunderstanding и Turn It On Again стали фаворитами концертных программ.

За альбомом Duke последовал минималистский Abacab, включавший совместный продукт с духовой секцией Earth, Wind & Fire, композицию No Reply at All. Большая часть репетиций прошла на студии The Farm, только что построенной собственной студии в графстве Суррей, где были записаны все последующие альбомы группы. На альбоме использован мощный звук барабанов, основанный на эффекте, который называется гейтированный ревербератор (gated reverb). Принцип его работы заключается в использовании барабанной установки, искусственно усиленной через шумовой гейт, которая резко отсекается, когда звук достигает определённого порога. В результате получается мощная «живо» звучащая, хотя и контролируемая размытость звука барабанов. Этот характерный звук был придуман Гэбриэлом, Коллинзом и их сопродюсером и звукоинженером Хью Пэдэмом, когда Коллинз участвовал в записи фоновой дорожки для композиции Intruder, первого трека на сольном альбоме Гэбриэла 1980 года. Эта техника в совокупности с продюсированием Пэдэма появляется также на дебютном сольном альбоме Коллинза Face Value. Гейтированный звук барабанов стал визитной карточкой последующих альбомов Genesis и Коллинза.

В 1982 году группа выпустила двойной концертный альбом Three Sides Live. Американская версия содержит три стороны концертного материала (откуда взялось название) и одну сторону студийного материала. Студийный материал содержит песню Paperlate, ещё одну композицию, где использована духовая секция Earth, Wind and Fire. В Великобритании все три песни со стороны Paperlate ранее были выпущены миниальбомом 3 X 3. 1982 год закончился концертом, на котором группа выступала с Гэбриэлом и Хаккетом, прошедшем на сцене Milton Keynes Bowl под названием Six of the Best (шестеро из лучших). Концерт был наспех организован для того, чтобы собрать деньги для проекта Гэбриэла WOMAD, который на тот момент страдал от материальных трудностей.