Во время пребывания в Кембридже Уайт опубликовал первый сборник своих стихотворений, получивший название Пахарь и другие поэмы. После получения степени бакалавра в 1935 году Уайт ненадолго обосновался в Лондоне. Здесь молодой автор получил возможность развиваться интеллектуально и переработать роман Счастливая долина, который он начал писать ещё в Австралии. В 1937 году умер отец Уайта, оставив в наследство сыну значительно по тем временам состояние в 10 000 фунтов. Это позволило Патрику писать целые дни напролёт в относительном комфорте. За двумя незначительными пьесами последовала публикация Счастливой долины. Роман был положительно принят в Англии, но заметно хуже в Австралии. Уайт принялся писать новый роман Nightside, но получив отрицательные отзывы критиков, отказался от его написания. Впоследствии он сожалел об этом решении.

В 1936 году Уайт познакомился с австралийским художником Роем де Местром, который оказал заметное влияние на его жизнь и творчество. Мужчины никогда не становились любовниками, всегда оставаясь близкими друзьями. По словам самого Патрика Уайта «Он стал для меня тем, в ком я больше всего нуждался: интеллектуальным и духовным наставником». Ему Уайт посвятил Счастливую долину и признал неоценимое влияние де Местра на собственное творчество. В 1947 году картина австралийского художника была использована в качестве обложки для первого издания Уайтовской Тётушкиной истории. Уайт также сам купил много его картин для самого себя. В 1947 году он отдал их все в Художественную галерею Нового Южного Уэльса.

Конец 1930-х годов Уайт провёл в США, в частности в Кейп-Коде, штат Массачусетс, и Нью-Йорке, где был написан роман Живые и мёртвые. Во время Второй мировой войны Уайт вернулся в Лондон и вступил в ряды Королевских ВВС Великобритании. Он стал офицером разведки и был оправлен на Ближний Восток. До окончания войны он служил в Египте, Палестине и Греции. В это время Уайт познакомился с греческим офицером Маноли Ласкарисом, который впоследствии стал его жизненным спутником.

Расцвет писательской карьеры Уайта

После Второй мировой войны Уайт вернулся на родину в Австралию, купив старый дом в Касл-Хилл, сейчас являющимся пригородом Сиднея, но в то время – полу-сельской местностью. Здесь он поселился со своим греческим другом Маноли и прожил 18 лет, продавая цветы, овощи, молоко и сливки, а также породистых щенков. За эти годы он публикует Тётушкину историю, которую сам Уайт считал своим лучшим произведением, и Древо человеческое, без сомнения, наиболее монументальный и значимый роман австралийского писателя. Этот роман, выпущенный в 1955 году в США и Австралии, а незадолго после этого и в Англии, снискал восторженные отзывы американских критиков, но был гораздо более прохладно принят на родине в Австралии. Это оказало определенное влияние на самого Уайта, который в какой-то момент даже задумывался о прекращении писательской карьеры, но, в конце концов, всё-таки решил продолжать. Его новым прорывов стала публикация романа Фосс.

В 1961 году Уайт публикует роман Едущие на колеснице, ставший впоследствии бестселлером и завоевавший международные награды. В 1963 писатель вместе с Ласкарисом решают продать дом в Касл-Хилле. К этому времени Уайт уже получает признание как один из наиболее выдающихся писателей в мире, хоть и по-прежнему остаётся достаточно замкнутым человеком, отказываясь от всевозможных интервью и публичных выступлений.