Против кыргызов направляется многотысячное войско калмакского богатыря Нескары. Объединив все соседние народы и племена, Манас выступает против Нескары, и одерживает над его войском блестящую победу. Оценив заслуги юного богатыря, видя в нём своего заступника, многие кыргызские роды, а также соседние племена маньчжуров и калмаков, решают объединиться под его началом. Манас избирается ханом.

Манас вступает в неравную битву с уйгурами и одерживает победу. В этой битве неоценимую помощь ему оказывает хан кыргызского племени катаганов батыр Кошой. Один из побеждённых уйгурских правителей Кайыпдан отдает Манасу свою дочь Карабёрык, которая сама выражает желание стать женой батыра.

По предложению Кошоя, Манас решает вернуть народу родные земли Ала-Тоо, захваченные противниками кыргызов. Собрав войско, он вступает в битву и побеждает. Кыргызы принимают решение перекочевать с Алтая на свои исконные земли. Манас со своим родом размещается возле священных чёрных гор Азирет.

Старый враг кыргызов — китайский хан Алооке, принимает решение остановить экспансию кыргызов и начинает готовиться к походу. Узнав об этом, Манас срочно выступает в поход со своими сорока дружинниками. Он легко рассеивает войско врагов и захватывает ставку хана Алооке. Видя решительность и отвагу богатыря Манаса, Алооке решает заключить с кыргызами мир и, в знак признания покорности, отдает Манасу своего сына Бооке.

В это время на южных рубежах усиливается противостояние кыргызских родов с афганским ханом Шоруком. Собрав войско, Манас вступает в битву. Побежденный афганский правитель заключает с кыргызами дипломатический брачный союз, выдав свою дочь Акылай за Манаса и отправив вместе с ней сорок её прислужниц.

Отдельная сюжетная ветвь эпоса повествует об истории богатыря Алмамбета. Она охватывает события, начиная от момента его рождения до прихода его к Манасу. Отец Алмамбета Соорондук являлся одним из крупных китайских полководцев. Долгое время он был бездетным, и, достигнув зрелого возраста, наконец, обретает сына. Алмамбет с детских лет постигает науки, овладевает искусством магии и колдовства и становится отважным воином. Рассудительность, честность, отвага делают его знаменитым. В юном возрасте Алмамбет становится преемником своего отца, возглавив все войска китайской армии. Однажды, во время охоты, он встречает казахского хана Кёкчё, который посвящает его в тайны исламского вероучения. Алмамбет признает преимущества этой веры и решает принять ислам. Вернувшись домой, Алмамбет призывает своих родственников обратиться в новую веру. Ни родители, ни родственники не хотят слушать Алмамбета. Соорондук приказывает арестовать сына, отказавшегося от веры предков. Сбежав от китайцев, Алмамбет находит убежище у Кёкчё и остается жить с казахами. Щедрость, разумность и справедливость Алмамбета способствуют укреплению его славы. Но джигиты хана Кёкчё ревностно относятся к новому приближённому своего правителя. Они пускают ложный слух о близости Алмамбета и супруги хана Кёкчё Акерчек. Не вынеся клеветы, Алмамбет покидает Кёкчё.

И вот богатырь случайно встречает Манаса, выехавшего на охоту со своими сорока джигитами. Манас уже давно был наслышан об Алмамбете и поэтому встречает его с почестями, устраивает в честь него пир. Манас и Алмамбет становятся побратимами.

Поскольку прежние жёны Манаса — Акылай и Карабёрык не были взяты им по обряду, богатырь требует, чтобы его отец Жакып исполнил свой отеческий долг и подыскал для него подходящую супругу. После долгих поисков Жакып прибывает к хану Атемиру в Хиву, где ему приглянулась дочь хана Санирабига. Жакып сватает её, выплачивает богатый выкуп-калым, и Манас по всем правилам берёт в жены Санирабигу. Кыргызы нарекают супругу Манаса именем Каныкей, что означает «вышедшая замуж за хана». Сорок джигитов Манаса женятся на сорока девушках, приехавших вместе с Каныкей. Алмамбет берет в жены дочь покровителя диких горных животных, волшебницу Арууке.